Die oszillatorische Signatur emotionaler Verarbeitung bei REM-Schlaf-Verhaltensstörung
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Philipps-Universität Marburg
Abstract
Die vorliegende Arbeit diente der Untersuchung der oszillatorischen Signatur emotionaler Verarbeitung bei PatientInnen mit REM-Schlaf-Verhaltensstörung (RBD). Zur Einordnung der neurophysiologischen Ergebnisse wurden diese in Zusammenschau mit behavioralen Daten, Fragebögen und klinischen Testungen im Vergleich zu gesunden Kontrollen und bezüglich des aktuellen Wissenstandes über emotionale Verarbeitung bei Morbus Parkinson betrachtet. Die RBD ist eine Parasomnie, die 0.5% der Bevölkerung betrifft, durch eine veränderte REM- Schlafphase mit aufgehobener Muskelatonie charakterisiert ist und mit autonomer Instabilität, kognitiven und motorischen Einschränkungen sowie veränderter emotionaler Wahrnehmung einhergehen kann. Es wird unterschieden zwischen isolierter und sekundärer RBD; die neurophysiologischen Korrelate der Erkrankung sind nicht abschließend verstanden. Nachgewiesen ist jedoch bei isolierter RBD die Bildung intrazytoplasmatischer Aggregate fehlgefalteten alpha-Synukleins sowie der Untergang monoaminerger und cholinerger Neurone. In 85% der PatientInnen mit isolierter RBD ist innerhalb von 15 Jahren nach Krankheitsbeginn die Konversion zu einer alpha-Synukleinopathie, meist Morbus Parkinson, zu verzeichnen, was RBD zum stärksten klinischen Prädiktor dieser neurodegenerativen Erkrankungen macht.
Es wurde eine hochauflösende Elektroenzephalografie bei 25 PatientInnen mit isolierter RBD sowie alters- und geschlechtsgematchten neurologisch und psychiatrisch gesunden Kontrollen durchgeführt, während der die Teilnehmenden affektive Bilder bezüglich ihrer Valenz und des empfundenen Arousals bewerteten. Die elektroenzephalografischen und behavioralen (bestehend aus Reaktionszeiten, Valenz- und Arousal-Bewertungen), demografischen Daten sowie die Ergebnisse aus klinisch-neurologischen Testungen und Fragebögen wurden in einer MatLab-Umgebung analysiert. Zur Vorverarbeitung der elektroenzephalografischen Daten wurden diese weitestgehend von Bewegungs-, Elektroden-, Strom- und weiteren Artefakten bereinigt und in die Zeitabschnitte der Stimuluspräsentation, prä- und post-Response eingeteilt, um eine vielseitige Analyse unter Berücksichtigung verschiedener neuronaler Prozesse zu ermöglichen. Zur Extraktion frequenzspezifischer neuronaler oszillatorischer Aktivität wurde eine Zeit-Frequenz-Dekomposition unter Implementierung von Morlet- Wavelets durchgeführt, aus der die oszillatorische Aktivität in Form von Power (Signalstärke pro Zeiteinheit pro Elektrodenkanal pro Trial) gewonnen wurde. Neuronale Oszillationen sind repetitive wellenförmige Muster neuronaler Aktivität, die hinsichtlich ihrer Frequenz und Amplitude variieren können. Nach Baseline-Korrektur und Durchschnittsbildung fand die statistische Auswertung hauptsächlich mittels cluster-basierter Permutations-Analyse für die Ergebnisse aus der Zeit-Frequenz-Dekomposition und mittels generalisierter linearer gemischter Modelle für die behavioralen Daten statt.
Die Analysen der behavioralen Daten ergaben, dass RBD-PatientInnen insgesamt langsamer antworteten als gesunde Kontrollen. Ferner führten negative Valenz-Bewertungen und höheres Arousal besonders bei RBD zu langsamerer Reaktion. Höheres Arousal ging, stärker bei RBD, mit negativerer Valenz-Bewertung einher. Die clusterbasierte Permutationsanalyse zeigte statistisch signifikante Haupteffekte während der Stimuluspräsentation und der prä- Response-Periode, die aus verringerter High-Gamma-Aktivität bei RBD im rechts-frontalen und -parietalen Lappen bestehen. Weiter zeigten sich rechtshemisphärisch High-Gamma- Erniedrigungen in RBD bei Stimuli negativer Valenz und hohen Arousals, Stimulus-locked und prä-Response. Außerdem ergaben sich linkshemisphärische und okzipitale Effekte, Stimulus- locked in Beta und prä- sowie post-Response-locked in Alpha, die aus einem geringeren Unterschied der Reaktionen auf positive und negative Stimuli im Vergleich zu neutralen Stimuli bei RBD bestanden.
Zusammenfassend bestätigt sich die Hypothese von Veränderungen der oszillatorischen Signatur emotionaler Verarbeitung in isolierter RBD. Das behaviorale Korrelat zeigt ferner Übereinstimmungen mit den in der Literatur berichteten Einschränkungen emotionaler Verarbeitung bei Morbus Parkinson, die sich in einer Abstumpfung gegenüber negativen und hoch arousenden Stimuli äußern. Es ist unklar, ob die verlangsamte Reaktion in RBD auf veränderte Emotionsverarbeitung oder die gegenüber Kontrollen gering eingeschränkte Motorik zurückzuführen ist. Der Großteil der in der oszillatorischen Reaktion gefundenen Effekte liegt im hochfrequenten Bereich, der normalerweise eine hohe Sensibilität für emotionale Prozesse zeigt. Während emotionaler Verarbeitungsprozesse, besonders bei aversiven Stimuli, ist normalerweise eine Erhöhung der oszillatorischen Aktivität zu erkennen, welche in RBD über die verschiedenen Effekte hinweg stabil vermindert ist. Die Lokalisation der High-Gamma-Effekte rechtshemisphärisch sowie in anterioren Hirnbereichen stimmt mit der Rolle in emotionaler Verarbeitung überein. Die in Alpha und Beta vorliegenden Effekte spiegeln die zu erwartende Reaktion auf aversive und positive Stimuli wider, die in RBD vermindert ist. Der Vergleich der oszillatorischen Signatur mit der von Morbus Parkinson ist durch eingeschränkte wissenschaftlich Literatur nur bedingt möglich. Hierzu ist es sinnvoll, die Ergebnisse aus der analog mit Morbus Parkinson-PatientInnen durchgeführte Studie am Universitätsklinikum Marburg abzuwarten, um diesbezüglich Aussagen treffen zu können.
The purpose of this study was to investigate the oscillatory signature of emotional processing in patients with REM sleep behavior disorder (RBD). To classify the neurophysiological results, these were considered in conjunction with behavioral data, questionnaires and clinical assessments in comparison with healthy controls and regarding the current state of knowledge about emotional processing in Parkinson's disease.
RBD is a parasomnia that affects 0.5% of the population, is characterized by an altered REM sleep phase with abolished muscle atonia and can be associated with autonomic instability, cognitive and motor impairments and altered emotional perception. A distinction is made between isolated and secondary RBD; the neurophysiological correlates of the disease are not fully understood. However, the formation of intracytoplasmic aggregates of misfolded alpha- synuclein and the destruction of monoaminergic and cholinergic neurons have been detected in isolated RBD. In 85% of patients with isolated RBD, conversion to an alpha-synucleinopathy, usually Parkinson's disease, occurs within 15 years of the onset of the disease, making RBD the strongest clinical predictor of these neurodegenerative diseases.
High-resolution electroencephalography was performed on 25 patients with isolated RBD and age- and sex-matched neurologically and psychiatrically healthy controls, during which participants rated affective pictures in terms of their valence and perceived arousal. The electroencephalographic and behavioral (consisting of reaction times, valence- and arousal- ratings), demographic data as well as the results from clinical neurological tests and questionnaires were analyzed in a MatLab environment. For pre-processing of the electroencephalographic data, these were largely cleaned of movement, electrode, current and other artefacts and divided into the time periods of stimulus presentation, pre- and post- response to enable a versatile analysis taking into account various neuronal processes. To extract frequency-specific neuronal oscillatory activity, a time-frequency decomposition was performed implementing Morlet wavelets, from which the oscillatory activity was obtained in the form of power (signal strength per time unit per electrode channel per trial). Neuronal oscillations are repetitive wave-like patterns of neuronal activity that can vary in frequency and amplitude. After baseline correction and averaging, the statistical evaluation was mainly performed using cluster-based permutation analysis for the results from the time-frequency decomposition and using generalized mixed effect models for the behavioral data.
The analyses of the behavioral data showed that RBD patients responded more slowly overall than healthy controls. Furthermore, negative valence ratings and higher arousal led to slower responses, especially in RBD. Higher arousal was associated with more negative valence ratings, more so in RBD. Cluster-based permutation analysis revealed statistically significant main effects during stimulus presentation and the pre-response period, consisting of reduced high-gamma activity in RBD in the right frontal and parietal lobes. Furthermore, right hemispheric high-gamma decreases in RBD were seen for negative valence and high arousal stimuli, stimulus-locked and pre-response. There were also left-hemispheric and occipital effects, stimulus-locked in beta and pre- and post-response-locked in alpha, which consisted of a smaller difference in responses to positive and negative stimuli compared to neutral stimuli in RBD.
In summary, the hypothesis of changes in the oscillatory signature of emotional processing in isolated RBD is confirmed. The behavioral correlate also shows similarities with the reported impairments of emotional processing in Parkinson's disease, which manifest themselves in a blunting of negative and highly arousing stimuli. It is unclear whether the slowed response in RBD is due to altered emotion processing or the slightly impaired motor function compared to controls. Most of the effects found in the oscillatory response are in the high-frequency range, which normally shows a high sensitivity to emotional processes. During emotional processing, especially with aversive stimuli, an increase in oscillatory activity is normally seen, which is stably reduced in RBD across the different effects. The localization of the high-gamma effects in the right hemisphere and in anterior brain areas is consistent with their role in emotional processing. The effects present in alpha and beta reflect the expected response to aversive and positive stimuli, which is reduced in RBD. The comparison of the oscillatory signature with that of Parkinson's disease is only possible to a limited extent due to the limited scientific literature. The comparison of the oscillatory signature with that of Parkinson's disease is only possible to a limited extent due to the limited scientific literature. It makes sense to wait for the results of the analogue study conducted with Parkinson's disease patients at Marburg University Hospital to be able to make statements in this regard.
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