The Electrophysiological Correlates of Processing Self- and Externally Generated Sensations
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Philipps-Universität Marburg
Abstract
In order to interact effectively with the world, the brain must distinguish between sensations which are caused by one’s own actions and external sensations that are caused by the environment. This may be achieved through an efference copy-based forward model mechanism in which a copy of the motor command is sent to the relevant sensory cortices with a prediction for the action’s sensory outcome. Studies show that neural and behavioural responses to self-initiated sensations are modulated relative to identical but externally presented stimuli. In EEG studies, self-generated auditory stimuli elicit smaller early ERP components (N1 and P2) than identical but externally generated stimuli. Furthermore, pre-movement neural activity (RP and LRP) may encode the action’s sensory consequences. Previous EEG studies have focussed largely on the auditory domain, with inconsistent results coming from experiments with visual stimuli. These studies also lacked optimal control conditions with passive movements and behavioural measures of perception.
In this dissertation, three studies with healthy subjects (two published and one submitted to a journal) were carried out to examine questions related to the neural and behavioural correlates of the forward model mechanism. Study I examined the sensory ERPs elicited by visual stimuli that were triggered by active (self-initiated) and passive (involuntary; finger moved by device) movements. Stimulus perception was measured using an intensity judgement task. Visual N1 and P2 ERP amplitudes were reduced in the active condition, indicating suppression of the self-initiated sensory input. There was no effect of movement in the behavioural task. However, suppression of the P2 component was correlated with behavioural suppression. This component might reflect higher-level processes such as conscious evaluation of perceived intensity.
In Study II, it was investigated whether RP and LRP encode information related to anticipating action-effect contingency and stimulus modality. When the action was followed immediately by a stimulus, RP differed between active and passive movements approximately 200 ms before the button press. This difference was not there when the sensory consequences were delayed by one second. Conversely, LRP encoded the movement type but not the action-effect contingency. This demonstrates a dissociation between RP and LRP, with RP representing higher-level processes, including anticipation of upcoming stimuli and LRP being related to low-level preparation for the movement execution. MVPA was also used to investigate whether action-effect prediction was represented across the whole scalp. Movement decoding (active vs passive) showed ramping accuracy in all conditions from around -800 ms onwards up to an accuracy of ∼ 85% at the movement. Accuracy was lower in the control than in the visual and auditory conditions approximately 200 ms before the movement. Sensory modality (visual vs auditory) was also decodable for both active and passive conditions. The active condition showed increased accuracy shortly before the movement. The results suggest that pre-movement EEG activity encodes action-feedback prediction.
In Study III, in addition to active (executed here with a minimum latency of 700 ms) and passive movements, participants made quick movements (as quickly as possible in response to a tone cue). The active and quick conditions showed reduced N1-P2 amplitudes relative to the passive condition and did not significantly differ from each other. Active and quick also showed comparable LRP amplitudes, which were significantly greater than passive. However, though all three conditions showed a negative shift in RP, the quick condition had lower amplitudes than the active condition, indicating differences in motor preparation. This may be related to additional preparatory processes for executing the movement as quickly as possible after the cue. The results showed that, even though active and quick were prepared differently, this did not ultimately lead to differences in feedback processing.
Taken together, this thesis offers a finer-grained specification of the efference copy mechanism. There was robust evidence of neural sensory suppression in the visual domain. For the first time, it was shown that action-feedback processing is similar between active and quick movements that nonetheless differ in movement initiation, intention to move, task demand and preparation time. The studies have also demonstrated the dissociation between RP and LRP, with the novel result that LRP is significantly reduced preceding involuntary movements. Furthermore, across three studies, there was evidence that RP encodes higher-level motor preparation processes, including feedback anticipation, which was specific to the active condition. The thesis also contributed an innovative analysis approach using MVPA, which demonstrated prediction for the action’s outcome before the movement, taking into account patterns of activity across the entire scalp.
The studies presented in this thesis enhance our understanding of the efference copy mechanism, with potential implications for future translational work which could contribute to understanding the deficits associated with major symptoms of psychosis.
Studien und eine bei einer Fachzeitschrift eingereichte Studie), um Fragen im Zusammenhang mit den neuralen und verhaltensbezogenen Korrelaten des Vorwärtsmodells zu untersuchen. In Studie I wurden sensorische ERPs als Reaktion auf visuelle Reize untersucht, welche durch aktive (selbst initiierte) und passive (unfreiwillige; Finger wurde durch ein Gerät bewegt) Bewegungen ausgelöst wurden. Die Wahrnehmung der Reize wurde anhand einer Aufgabe zur Bewertung der Reizintensitäten gemessen. Die Amplituden der visuellen N1- und P2-ERPs waren in der aktiven Bedingung reduziert, was auf eine Unterdrückung des selbst initiierten sensorischen Inputs hindeutet. In der Verhaltensaufgabe zeigte sich jedoch kein Effekt des Bewegungstyps. Die Unterdrückung der P2-Komponente korrelierte jedoch mit Verhaltensmaßen der Unterdrückung. Diese Komponente könnte Prozesse auf höherer Verarbeitungsebene wie die bewusste Bewertung der wahrgenommenen Intensität widerspiegeln.
In Studie II wurde untersucht, ob RP und LRP Informationen enkodieren, die mit der Antizipation der Kontingenz zwischen Handlungen und deren Konsequenzen sowie mit der Reizmodalität zusammenhängen. Wenn die Handlung unmittelbar von einem Reiz gefolgt wurde, unterschied sich RP zwischen aktiven und passiven Bewegungen etwa 200 ms vor dem Tastendruck. Dieser Unterschied war nicht vorhanden, wenn die sensorischen Konsequenzen um eine Sekunde verzögert wurden. Im Gegensatz dazu enkodierte LRP den Bewegungstyp, aber nicht die Kontingenz zwischen Handlungen und deren Konsequenzen. Dies zeigt eine Dissoziation zwischen RP und LRP, wobei RP Prozesse auf höherer Verarbeitungsebene wie die Antizipation bevorstehender Reize repräsentiert, und LRP mit Prozessen auf niedrigerer Verarbeitungsebene wie der Vorbereitung auf die Bewegungsausführung zusammenhängt. MVPA wurde ebenfalls verwendet, um zu untersuchen, ob die Vorhersage der Handlungskonsequenzen über den gesamten Kortex hinweg repräsentiert wurde. Der Bewegungstyp (aktiv vs. passiv) konnte ab etwa -800 ms in allen Bedingungen mit zunehmender Genauigkeit dekodiert werden und erreichte eine Genauigkeit von ca. 85% zum Zeitpunkt der Bewegung. Die Genauigkeit der Dekodierung war in der Kontrollbedingung etwa 200 ms vor der Bewegung niedriger als in den visuellen und auditiven Bedingungen. Die Reizmodalität (visuell vs. auditiv) war sowohl für aktive als auch für passive Bedingungen dekodierbar. Die aktive Bedingung konnte kurz vor der Bewegung mit besonders hoher Genauigkeit dekodiert werden. Die Ergebnisse legen nahe, dass die prämotorische EEG-Aktivität die Vorhersage der Handlungskonsequenzen enkodiert.
In Studie III, zusätzlich zu aktiven (hier ausgeführt mit einer minimalen Latenz von 700 ms) und passiven Bewegungen, führten die Teilnehmer schnelle Bewegungen aus (so schnell wie möglich als Reaktion auf ein akustisches Signal). Die aktiven und die schnellen Bedingungen zeigten reduzierte N1-P2-Amplituden im Vergleich zur passiven Bedingung und unterschieden sich nicht signifikant voneinander. Diese Bedingungen zeigten auch vergleichbare LRP-Amplituden, die signifikant größer waren als in der passiven Bedingung. Obwohl alle drei Bedingungen eine negative Verschiebung in der RP zeigten, wies die schnelle Bedingung geringere ERP-Amplituden auf als die aktive Bedingung, was auf Unterschiede in der motorischen Vorbereitung hinweisen könnte. Dies könnte mit zusätzlichen Vorbereitungsprozessen im Zusammenhang stehen, um die Bewegung so schnell wie möglich nach dem Signal auszuführen. Die Ergebnisse zeigten, dass, obwohl aktive und schnelle Bewegungen unterschiedlich vorbereitet wurden, dies letztendlich nicht zu Unterschieden in der Feedbackverarbeitung führte.
Zusammenfassend liefert diese Arbeit neue Details zur Spezifikation des Efferenzkopie-Mechanismus. Es zeigte sich robuste Evidenz für eine neurale sensorische Unterdrückung visuellen Inputs. Zum ersten Mal wurde gezeigt, dass die Verarbeitung sensorischer Handlungskonsequenzen zwischen aktiven und schnellen Bewegungen ähnlich abläuft, obwohl sie sich in der Bewegungsinitiierung, der Bewegungsintention, der Aufgabenanforderung und der Vorbereitungszeit unterscheiden. Die Studien haben auch neue Ergebnisse zur Dissoziation von RP und LRP geliefert, welche zeigen, dass LRP vor passiven Bewegungen signifikant reduziert ist. Darüber hinaus gab es in drei Studien Hinweise darauf, dass RP motorische Vorbereitungsprozesse auf höherer Verarbeitungsebene, einschließlich der Antizipation von Handlungskonsequenzen, enkodiert, und zwar spezifisch für die aktive Bedingung. Diese Arbeit liefert auch Erkenntnisse über den Nutzen einer innovativen Analysemethode, bei der mittels MVPA die Vorhersage der Handlungskonsequenzen vor der Bewegung demonstriert wurde, unter Berücksichtigung von Aktivitätsmustern über den gesamten Kortex hinweg.
Die in dieser Arbeit präsentierten Studien vertiefen unser Verständnis des Efferenzkopie-Mechanismus mit möglichen Auswirkungen auf zukünftige translationale Arbeiten. Diese könnten dazu beitragen, Defizite im Zusammenhang mit den Hauptsymptomen von Psychosen besser zu verstehen.
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